La posición de Eilat cerca del puente terrestre del Sinaí, entre África y Asia, lo ha convertido en un punto de cruce durante siglos.
En los relatos religiosos, después de que Moisés sacó a los israelitas de Egipto, vagaron por el Sinaí y «el camino de la llanura desde Elat y desde Ezión-gaber» y luego al desierto de Moab, que estaba en manos de los «hijos de Lot «(Deuteronomio 2,8-9). Por lo tanto, está claro que las dos ciudades de Eilath (probablemente en el sitio de la actual Aqaba) y Ezion-gaber ya existían en tiempos pre-israelitas.
Se cree que Ezion-geber, «puerto de Salomón», fue fundado por los edomitas o por los madianitas que vivían al sur de ellos, en la costa de Arabia Saudita. También fue visitado por barcos egipcios que transportaban cobre desde las minas de Timna.
En el siglo X a. C., Salomón hizo construir barcos en Ezion-geber y los tripuló con su propia gente y con fenicios suministrados por el rey Hiram de Tiro.
Estos barcos «vinieron a Ofir y tomaron de allí oro, cuatrocientos veinte talentos, y se lo llevaron al rey Salomón» (1 Reyes 9,26-28). Aquí, también, la Reina de Saba aterrizó en su camino para visitar a Salomón en Jerusalén y «probarlo con preguntas difíciles» (1 Reyes 10,1 y sigs.).
En el siglo VIII a. C., los israelitas perdieron el puerto. En el siglo III a. C., pasó a los Ptolomeos que luego gobernaron Egipto, luego a los nabateos y finalmente a los romanos, a quienes se conocía como Aila. El arquitecto que construyó el monasterio de Santa Catalina en el Sinaí, en el siglo VI d.C., era natural de Aila.
En 1116, durante el reinado del rey Balduino I de Jerusalén, los cruzados construyeron un castillo en la isla situada frente a la actual Taba (en el Sinaí, al sur de Eilat). El castillo fue tomado por Saladino en 1170, recuperado por Raynald de Châtillon, y posteriormente fue finalmente incorporado a los dominios musulmanes, siendo ocupado primero por los mamelucos y luego por los turcos.
Después de la Primera Guerra Mundial, Eilat se encontraba dentro del territorio bajo mandato británico y en 1949 se convirtió en parte de Israel.
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